Der Tokajer war nach den gesüßten Weinen der Antike der erste große Süßwein. Die frühesten schriftlichen Spuren des Weinbaus in der Region Tokaj gehen auf das 13. Jahrhundert zurück, die der Weinherstellung auf das 15. Jahrhundert. Im Jahre 1571 wird erstmals Aszú-Wein urkundlich erwähnt. Der Legende nach beruht die Entdeckung der Edelfäule auf einem Zufall. Die erste Beschreibung der Herstellung von Tokaji Aszú datiert auf das Jahr 1630. Sie wurde von dem reformierten Geistlichen Máté Szepsi Laczkó aus dem heutigen Moldava nad Bodvou verfasst.
Im 18. Jahrhundert wurde der Wein auch am französischen Hof Ludwig XIV. sowie am russischen Zarenhof eingeführt und als „König der Weine und Wein der Könige“ (ungarisch Borok királya, királyok bora) bezeichnet. Die Tokajer Weinberge wurden zu den wertvollsten Besitzungen Ungarns gezählt und waren weitgehend im Besitz des Adels. Im Jahre 1730 wurde die weltweit erste Klassifikation von Weinbergslagen durchgeführt. Sie basierte auf einer dreistufigen Lagenhierarchie.
Die Tradition des Weinbaus brachte der Gegend vor allem im 18. und 19. Jahrhundert viel Wohlstand. In Folge der Reblausepidemie kam der Tokajer Weinbau beinahe zum Erliegen. Im 20. Jahrhundert erlebte der Tokajer mehrere weitere Zäsuren. Nach dem Ersten Weltkrieg gab es eine Krise. Vor dem Zweiten Weltkrieg wurde erwogen, den Weinbau zugunsten des damals ertragreicheren Obstbaus aufzugeben.
Nach dem Krieg wurde das Tokajer Weinkombinat 1971 als erstes ungarisches Kombinat gegründet. Die bereits vernachlässigten Hanglagen wurden aufgelassen und der Weinbau in die Ebene ausgedehnt. Die Produktion wurde vollständig auf die Sowjetunion als Hauptabnehmerin (mehr als zwei Drittel der Produktion) ausgerichtet. Da dieser Kunde alles kaufte, was angeboten wurde, bestand kein Interesse an einer differenzierten Produktion mit entsprechendem Marketing. Nach der Wende stellte sich heraus, dass die Lagenweine trotzdem produziert, aber nicht als solche vermarktet wurden.
In den 1970er Jahren herrschte Uneinigkeit zwischen dem Tokajer Weinkombinat und der staatlichen Forschungsanstalt: Während ersteres auf die Massenwein-Produktion auf gehobenem Standard setzte, wollte die Forschungsanstalt die Lagenwein-Produktion wiederbeleben. Die Forschungsanstalt wurde 1983 aufgelöst und in das Weinkombinat eingegliedert. Nach 1989 wurde auch das Weinkombinat aufgelöst und privatisiert. Die Konsortien aus verschiedenen westlichen Industriestaaten, einschließlich Spanien und Japan, erwarben jeweils in der Regel eine der ehedem berühmten Lagen. Mit den Weinbergen erhielten sie auch die Kellereien und die Weinvorräte aus den entsprechenden Lagen.
Die neuen Eigentümer vertraten die Ansicht, der Markt verlange fruchtige Weine, die Frische gehe jedoch mit der langen Fasslagerung verloren. Die vorgeschriebene Fasslagerung wurde deshalb auf drei Jahre reduziert; nach traditioneller Auffassung musste der Szamorodni mindestens zwei Jahre, der Aszú zusätzlich soviele Jahre, wie Butten an Aszú-Beeren zugegeben wurden, also fünf bis acht Jahre im Fass gelagert werden. Die neue Regelung führte zu einer stilistischen Neuausrichtung des Tokajers vom Sherry-Typus zum Sauternes-Typus. Durch die Reduktion der Fasslagerung wurden auch die Kosten (Kapitalkosten, Verdunstungsverluste) reduziert. Eine neuerliche Lagenklassifikation erfolgte 1995.
Im Jahre 2002 wurde der ungarische Teil des Weinbaugebiets von Tokaj (ung. Tokaj-Hegyalja, Tokaj-hegyaljai borvidék) als Kulturlandschaft in die Liste des Weltkulturerbes aufgenommen.